Anciennement Conseil des ministres des Communautés européennes, le Conseil représente les intérêts des États membres : c'est un organe intergouvernemental, qui délibère sur proposition de la Commission. Il est en réalité divisé en plusieurs formations spécialisées, qui réunissent les ministres compétents de chaque État membre selon le domaine à l'ordre du jour (affaires économiques, agriculture, justice, etc.). Ces formations sont préparées par le COREPER (Comité des représentants permanents des États membres), qui, à la différence du Conseil, siège en permanence et instruit l'ensemble des dossiers avec l'aide d'experts issus des administrations nationales et de représentants de la Commission. La présidence du Conseil est assurée par rotation, tous les six mois, entre les États membres.
Le Conseil dispose à la fois du pouvoir exécutif (par exemple lorsqu'il définit le mandat de négociation de la Commission dans une négociation internationale) et du pouvoir législatif (lorsqu'il adopte, sur proposition de la Commission, une directive relative à une politique communautaire). Cette confusion des pouvoirs -- un même organe qui légifère et qui exécute -- est contraire au principe de séparation des pouvoirs qui fonde toute démocratie. Le Conseil est, dans les faits, le véritable législateur européen ; une grande partie de ses délibérations reste peu accessible au public, en particulier lors des négociations préparatoires au sein du COREPER.
Le Conseil est certes légitimé indirectement, par les gouvernements nationaux eux-mêmes issus d'élections démocratiques. Mais en tant que législateur européen, il n'est pas soumis, pour la plupart de ses domaines de compétence, au même contrôle démocratique direct que celui qu'exerce un Parlement national sur un gouvernement. Il peut émettre des actes non obligatoires (avis, recommandations) ou des actes obligatoires : des règlements, d'application directe dans les États membres, ou des directives, dont l'application est indirecte, les États conservant une liberté de moyens pour les transposer.
Depuis l'Acte unique (1986), la plupart des décisions relatives au marché intérieur sont prises à la majorité qualifiée plutôt qu'à l'unanimité. Le mode de calcul de cette majorité qualifiée a lui-même changé avec le temps : jusqu'en 2014, chaque État disposait d'un nombre de voix pondéré en fonction de sa population (système hérité du traité de Nice). Depuis le 1er novembre 2014 (entrée en application différée du traité de Lisbonne), ce système de voix pondérées a été supprimé au profit d'une règle dite de « double majorité » : une décision est adoptée si 55 % des États membres (soit 15 sur 27) votent pour, et si ces États représentent au moins 65 % de la population de l'Union. Une minorité de blocage doit réunir au moins quatre États. L'unanimité reste réservée à des domaines jugés stratégiques : la fiscalité, l'adhésion d'un nouvel État, ou la modification des traités.
Le Conseil exerce le pouvoir budgétaire conjointement avec le Parlement, et porte la responsabilité principale de la politique étrangère et de sécurité commune ainsi que de la coopération judiciaire et policière -- deux domaines où l'unanimité reste la règle et où le Parlement européen ne dispose que d'un pouvoir de consultation, ce qui contribue au déficit démocratique de l'Union.